بررسی باکتری‌های جدا‌شده از کشت‌های ادراری و مقاومت‌های آنتی‌بیوتیکی آن‌ها در بیماران بستری در بیمارستان آموزشی‌درمانی گلستان اهواز

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان

گروه پاتولوژی، دانشکده پزشکی، دانشگاه علوم پزشکی جندی‌شاپور اهواز، اهواز، ایران.

10.32598/JSMJ.20.2.4

چکیده

زمینه و هدف عفونت مجاری ادراری یکی از شایع‌ترین عفونت‌ها در افراد جامعه و بیماران بستری‌شده است. هدف از مطالعه حاضر، بررسی باکتری‌های جدا‌شده از کشت‌های ادراری و مقاومت‌های آنتی‌بیوتیکی آن‌ها در بیماران بستری بود.
روش بررسی در مطالعه توصیفی ـ مقطعی حاضر، نتایج حدود پنج هزار نمونه ادرار ارسال‌شده برای کشت از بخش‌های بستری بیمارستان گلستان اهواز در سال ۱۳۹۸ مورد بررسی قرار گرفت. اطلاعات مربوطه از پرونده‌های پزشکی بیماران استخراج شد.
یافته‌ها از مجموع پنج هزار نمونه مورد‌مطالعه (۷/۳۹ درصد زن و ۳/۶۰ درصد مرد) حدود ۴۶۸ نمونه، معادل ۳۶/۹ درصد موارد کشت ادرار مثبت بود. از بیماران مبتلا به عفونت ادراری، ۲۰۵ نفر (۸/۴۳ درصد) زن بودند. با افزایش سن، احتمال ابتلا به عفونت ادراری افزایش یافت. شایع‌ترین باکتری‌های عامل عفونت ادراری باکتری اشریشیا کلی  (E. coli) با ۵/۵۱ درصد و سپس باکتری کلبسیلا با ۳/۲۹ درصد بود. باکتری‌های جداشده از نمونه‌های ادراری افراد دارای عفونت ادراری دارای مقاومت آنتی‌بیوتیکی بودند که با توجه به هر باکتری گروهی از آنتی‌بیوتیک‌ها مؤثر‌تر بودند.
نتیجه‌گیری شیوع عفونت ادراری در بیماران مورد‌مطالعه برابر با ۳۶/۹ درصد بود. در جنس مؤنث و با افزایش سن، شیوع عفونت ادراری بیشتر بود. شایع‌ترین باکتری‌های عامل عفونت ادراری باکتری E. coli و سپس باکتری کلبسیلا بود. با توجه به الگوی حساسیت آنتی‌بیوتیکی به‌روزشده می‌توان در زمان درمان تجربی و قبل از آماده شدن جواب تست حساسیت آنتی‌بیوتیکی، مناسب‌ترین آنتی‌بیوتیک که کمترین احتمال مقاومت را دارد برای بیمار تجویز کرد.

کلیدواژه‌ها


مقدمه
عفونت مجاری ادراری از شایع‌ترین علل مراجعه‌های سرپایی و بستری در بیمارستان و شایع‌ترین نوع عفونت‌های بیمارستانی است [1] و طیف وسیعی از اختلالات بالینی از باکتریوری بدون علامت تا عفونت مثانه، کلیه‌ها و سپسیس را در‌بر می‌گیرد. باکتریوری بدون علامت به حضور قابل تشخیص باکتری در ادرار بدون علائم و نشانه‌های بالینی گفته می‌شود. عفونت ادراری به صورت وجود باکتریوری است که همراه با تهاجم بافتی و پاسخ بافتی است که به صورت همراهی علائم و نشانه‌های بالینی است. کشت ادرار در صورتی مثبت تلقی می‌شود که تعداد کلونی‌های باکتریایی به‌دست‌آمده از یک نمونه ادراری Midstream clean catch بزرگ‌تر ویا مساوی 100 هزار واحد تشکیل‌دهنده کلونی در هر میلی‌لیتر ارگانیسم باشد. عفونت ادراری دومین علت مرگ در بین انواع عفونت‌های بیمارستانی محسوب می‌شود [2]. در سال‌های 2010 -2007 میزان بروز عفونت‌های بیمارستانی در ایران 0/2 تا 5/7 درصد گزارش شده است که از کل این موارد 28/9 درصد عفونت‌های مجاری ادراری،  28درصد عفونت‌های تنفسی، 26/8 درصد عفونت‌های ناشی از جراحی و 16/4درصد عفونت‌های خونی بوده‌اند [3]. عفونت مجاری ادراری یکی از بیماری‌های عفونی شایع در میان انسان‌هاست که در مواردی می‌تواند همراه با عوارض خطرناکی همچون اختلال سیستم ادراری، اورمی، فشار خون و حتی مرگ باشد [4]. بیماری در زنان به دلیل تفاوت‌های آناتومیک مجاری ادراری دو برابر مردان است. مرگ‌و‌میر در اثر عفونت مجاری ادراری در کودکان زیر یک سال و افراد بالای 64 سال بیشتر مشاهده می‌شود [5].
مناسب‌ترین روش درمان عفونت‌های باکتریایی انسانی انتخاب یک آنتی‌بیوتیک با کارایی و اثربخشی بالاست. به دلیل کسب ژن‌های مقاومت آنتی‌بیوتیکی به وسیله باکتری‌ها در طی زمان و در مناطق جغرافیایی مختلف از یکسو و تغییر الگوی حساسیت باکتری‌ها نسبت به این آنتی‌بیوتیک‌ها از سوی دیگر، انتخاب آنتی‌بیوتیک مناسب برای درمان به یک چالش تبدیل شده است و بیشتر مبتنی بر اطلاعات به‌دست‌آمده از تعیین الگوی مقاومت ضد‌میکروبی آن‌ها در منطقه است [5, 6, 7, 8]. مقاومت آنتی‌بیوتیکی میکرو‌ارگانیسم‌ها در نقاط مختلف دنیا به صورت جدی بررسی می‌شود و مشخص شده است که مقاومت به مواد ضد‌میکروبی در دسترس‌تر در باکتری‌های بیماری‌زا سالانه رو به افزایش است.به طوری که به یک مشکل جدی در راستای درمان بیماری‌ها تبدیل شده‌ است. در بسیاری از پژوهش‌های انجام‌شده در شهرهای مختلف کشور پیرامون عوامل باکتریال عفونت ادراری و مقاومت آنتی‌بیوتیکی آن‌ها مشخص شده است که الگوی مقاومت آنتی‌بیوتیکی در مناطق جغرافیایی و زمان‌های مختلف، متفاوت بوده و در هر منطقه و زمان‌های پی‌درپی نیازمند بررسی جداگانه است [9]. تحقیقات نشان می‌دهد که مقاومت سویه‌های باکتریایی حتی در بخش‌های مختلف یک بیمارستان با یکدیگر متفاوت است [10]. بنابراین با توجه به افزایش روند مقاومت دارویی باکتریایی جهت شروع درمان‌های تجربی در ابتدای سیر بیماری و قبل از آماده شدن جواب کشت و حساسیت آنتی‌بیوتیکی، در دست داشتن شایع‌ترین عامل ایجاد‌کننده عفونت و الگوی حساسیت آنتی‌بیوتیکی به‌روز‌شده آن می‌تواند در روند درمان بسیار مؤثر باشد. جهت این امر به بررسی باکتری‌های جداشده از کشت‌های ادرار و مقاومت‌های آنتی‌بیوتیکی آن‌ها در بیماران بستری در بیمارستان گلستان پرداخته شد.
روش بررسی
در این مطالعه که از نوع توصیفی ـ مقطعی بود، نتایج حدود پنج هزار نمونه ادرار ارسال‌شده برای کشت از بخش‌های بستری بیمارستان گلستان اهواز در سال 1398 مورد بررسی قرار گرفت. اطلاعات مربوطه از پرونده‌های پزشکی بیماران استخراج شد. اطلاعات ثبت‌شده در فرم مخصوص هر بیمار شامل خصوصیات جمعیت‌شناختی (سن و جنسیت، باکتری‌های عامل عفونت ادراری، تعداد باکتری‌های شمارش‌شده و نیز مقاومت آنتی‌بیوتیکی آن‌ها) استخراج شد. لازم به توضیح است که نتایج اخذ‌شده از پرونده پزشکی بیماران به شرح زیر به دست آمد: نمونه ادرار به روش Midstream clean catch جمع‌آوری شد و سپس در محیط بلاد آگار Mac Conkey یا EMB کشت داده شد و تعداد کلونی‌های برابر یا بیشتر از CFU/ml 100 هزار از نظر عفونت ادراری، مثبت در نظر گرفته شد. آزمایشات استاندارد افتراقی بیوشیمیایی نظیر اندول، ام‌آر، سیترات، اوره، تولید گاز و تخمیر لاکتوز، همچنین تست‌های کاتالاز و کوآگولاز برای شناسایی باکتری‌ها انجام شد. بعد از تشخیص نوع باکتری به منظور انجام حساسیت آنتی‌بیوتیکی از روش دیسک دیفیوژن روی محیط مولر هینتون آگار استفاده شد. نتایج این آزمایش بر اساس معیارهای CLSI مورد بررسی قرار گرفت
آنالیز آماری
جهت توصیف مرکز داده‌ها در متغیرهای کمی از میانگین یا میانه و جهت توصیف پراکندگی داده‌ها از انحراف استاندارد یا دامنه میان‌چارکی استفاده شد. جهت تحلیل داده‌ها به صورت تک‌متغیره از آزمون کای‌اسکوئر (آزمون دقیق فیشر) و آزمون من‌ویتنی و آزمون آنووا یا کروسکال والیس استفاده شد. جهت تحلیل داده‌ها به صورت چند‌متغیره از رگرسیون لجستیک چندگانه استفاده شد. کلیه آنالیزها با استفاده از نرم‌افزار SPSS  نسخه 20 انجام شد.
یافته‌ها
در مطالعه حاضر، باکتری‌های جداشده از کشت‌های ادراری و مقاومت‌های آنتی‌بیوتیکی آن‌ها در بیماران بستری در بیمارستان گلستان اهواز در سال 1398 مورد بررسی قرار گرفت.
در مطالعه حاضر، درمجموع پنج هزار نمونه کشت ادرار بررسی شد. از میان کل نمونه‌های مورد‌مطالعه،1987 نمونه (39/7 درصد) مربوط به زنان و 3013 نمونه (60/3 درصد) مربوط به مردها بود. همچنین بیشتر نمونه‌های مورد‌مطالعه مربوط به بیماران با سن بالای 25 سال (79/5 درصد) بود (جدول شماره 1).

از مجموع پنج هزار نمونه مورد‌مطالعه در 468 مورد (9/36  درصد) تعداد 105 و بیشتر، باکتری شمارش شد و عفونت ادراری مثبت بود. از 468 نمونه دارای نتایج مثبت عفونت ادراری، 205 نفر (43/8 درصد) زن و 263نفر (56/2 درصد) مرد بودند. همان‌طور که مشاهده می‌شود، فراوانی مردهای دارای کشت مثبت بیشتر از فراوانی زنان دارای کشت مثبت ادرار بود، اما با در نظر گرفتن اینکه اکثر نمونه‌های مورد‌مطالعه مرد بودند (60/3 درصد کل نمونه‌های مورد‌مطالعه)، مشاهده می‌شود که احتمال مثبت شدن نتایج کشت ادرار برای زنان 10/31 درصد بود و این میزان برای مردها 8/72 درصد بود. بنابراین احتمال مثبت شدن نتایج کشت ادرار در زن‌ها به طور معنی‌داری بیشتر از این میزان در مردها بود (0/05>P).
در مطالعه حاضر با افزایش سن، ابتلا به عفونت ادراری افزایش یافت. بیشترین فراوانی نتایج مثبت کشت ادرار مربوط به بیماران با سن بالاتر از 45 سال (72/4 درصد) بود و سپس بیماران 45-15 سال (23/9 درصد) و در‌نهایت بیماران زیر 15سال (3/7 درصد) در مرتبه‌های بعدی قرار داشتند. درمجموع باید اشاره کرد که این توزیع فراوانی موارد کشت مثبت، به تفکیک سن، تابعی از فراوانی بیشتر بیماران مورد‌مطالعه در این گروه‌های سنی بوده است که با نرمال‌سازی این فاکتور مشاهده می‌شود که با افزایش سن احتمال مثبت شدن نتایج کشت ادرار نیز افزایش می‌یابد و ارتباط معنی‌داری بین نتایج کشت ادرار و سن بیماران مشاهده شد (0/05>P). بیشترین احتمال مثبت شدن نتایج کشت ادرار مربوط به گروه سنی بالای 75 سال و کمترین احتمال مثبت شدن نتایج کشت ادرار مربوط به گروه سنی 14-5 سال بود (جدول شماره 2).

نتایج مربوط به فراوانی میکروارگانیسم‌های شناسایی‌شده در کشت ادراری بیماران مبتلا به عفونت ‌ادراری در جدول شماره 3 نشان داده شده است.

همان‌طور که مشاهده می‌شود، شایع‌ترین باکتری عامل عفونت ادراری باکتری E. coli با 51/5 درصد بود و سپس باکتری کلبسیلا با 29/3 درصددر مرتبه بعدی بیشترین عامل ایجاد عفونت ادراری قرار داشت و سایر عوامل میکروبی در مرتبه‌های بعدی قرار داشتند.
مقاومت و حساسیت آنتی‌بیوتیکی باکتری‌های مختلف نسبت به آنتی‌بیوتیک‌های متداول بررسی شد و مقاوم‌ترین و حساس‌ترین آنتی‌بیوتیک‌ها در جدول شماره 4 نشان داده شده است.

نتایج مربوط به پاسخ به درمان با آنتی‌بیوتیک حساس بررسی شد. میزان پاسخ به درمان در مورد باکتری‌های انتروباکتر 100 درصد، سودوموناس 100 درصد، استافیلوکوکوس کواگولاز منفی 100 درصد، استرپتوکوک 100 درصد، پروتئوس 100 درصد، سیتروباکتر 100درصد، اشریشیا کلی 94/39 درصد و باکتری کلبسیلا 87/30 درصد بود.
درصدها فقط برای مواردی که برای بررسی پاسخ به درمان، کشت انجام‌شده بود، حساب شده است و مواردی که کشت مجدد انجام نشده و نتایج موجود نبود، لحاظ نشده است. بین پاسخ به درمان با آنتی‌بیوتیک حساس و جنسیت ارتباط معنی‌داری مشاهده نشد و درمان در 92/9درصد از زنان و 93/8 درصد از مردها مؤثر بود.
در بررسی پاسخ به درمان با آنتی‌بیوتیک حساس به تفکیک گروه سنی، بین گروه سنی و پاسخ به درمان با آنتی‌بیوتیک حساس ارتباط معنی‌داری مشاهده نشد. در بیماران زیر 25 سال پاسخ به درمان 100 درصد بود. در گروه سنی 25-34 سال حدود 95/2 درصد و در گروه سنی 44-35 سال حدود 91/7 درصد بود. گروه‌های سنی 45-54 و 55-64 سال نیز 100 درصد و گروه سنی بالای 65 سال حدود 85 درصد به درمان پاسخ  دادند.
بحث
در مطالعه حاضر شایع‌ترین باکتری‌های عامل عفونت ادراری شامل E. coli و کلبسیلا بودند و سایر عوامل میکروبی در مرتبه‌های بعدی قرار داشتند. نتایج مطالعات انجام‌گرفته نیز حاکی از آن است که باسیل‌های گرم منفی، از جمله باکتری‌های خانواده انتروباکتریاسه، شایع‌ترین عوامل باکتریال در پیدایش عفونت سیستم ادراری هستند [11]. همچنین گزارش شده است که در بیش از 95 درصد موارد، تنها یک عامل میکروبی به عنوان علت عفونت ادراری تشخیص داده می‌شود که حدود 80 درصد این موارد را گونه‌های اشریشیاکلی تشکیل می‌دهند [12]. در مطالعات دیگری نیز گزارش شده ‌است که انتروباکتریاسه‌ها مانند اشریشیا کلی، کلبسیلا، انتروباکتر، پروتئوس و سیتروباکتر شایع‌ترین عوامل بیماری‌زای باکتریایی جداشده از بیمارستان‌ها هستند. همچنین باکتری‌های گرم منفی غیرتخمیر‌کننده مثل پسودوموناس آئروژینوزا (و سایر گونه‌های پسودوموناس)، گونه‌های آسینتوباکتر، استنوتروفوموناس و فلاووباکتریوم نیز از عوامل عمده بیماری‌زای بیمارستانی به شمار می‌آیند [13]. نتایج مذکور تأیید‌کننده نتایج مطالعه حاضر هستند. در مطالعات دیگری نیز ذکر شده است که 90-75 درصد از همه عفونت‌ها با اشریشیا کلی و به دنبال آن باکتری‌های کلبسیلا و پروتئوس ایجاد می‌شود [1415] که این نتایج نیز با نتایج مطالعه حاضر مبنی بر شیوع بیشتر باکتری‌های اشریشیا کلی و کلبسیلا کاملاً هم‌خوانی دارد. در مطالعه مولازاده و همکاران نیز مشاهده شد که در 92/12 درصد از نمونه‌ها، عفونت مجاری ادراری توسط انتروباکتریاسه‌ها ایجاد شد [16]. جلیلیان و همکاران نیز بیان داشتند که باکتری اشریشیا کلی (65/2 درصد) شایع‌ترین باکتری جداشده از بیماران مبتلا به عفونت ادراری بود [17 ,18]. در مطالعه گلدستین نیز شایع‌ترین باکتری‌های عامل عفونت ادراری اشریشیا کلی، پروتئوس میرابیلیس، انتروکوک‌ها، گونه‌های کلبسیلا، استافیلوکوک‌ها و استرپتوکوک‌های گروه B بودند [19]. در مطالعه حقگو و همکاران نیز باکتری‌های میله‌ای گرم منفی روده‌ای شایع‌ترین علت عفونت ادراری بودند [2]. مجموع مطالعات مذکور با نتایج مطالعه حاضر هم‌خوانی دارد.
در مطالعه حاضر، از مجموع پنج هزار نمونه مورد‌مطالعه در حدود 9/36 درصد موارد کشت ادرار مثبت بود و احتمال ابتلا به عفونت ادراری در زنان (10/31 درصد کل زنان) در مقایسه با مردها (8/72 درصد کل مردها) بیشتر بود. در مطالعه فرج‌نیا و همکاران نیز 13/16 درصد از نمونه‌های بیماران مشکوک، مبتلا به عفونت ادراری بودند، که این نتایج با نتایج مطالعه حاضر هم‌خوانی دارد [17]. در مطالعه جارسیاه و همکاران نیز 18/13 درصد نمونه‌های ادرار مثبت بودند [20]. در مطالعه حقگو و همکاران حدود 18/7 درصد نمونه‌های مربوط به بیماران قلبی برای میکروارگانیسم‌های بیماری‌زا مثبت بودند [2]. در مطالعه ایلماز و همکاران در 18/5 درصد نمونه‌ها رشد باکتریایی مشاهده شد [21]. در مطالعه لاپلاند و همکاران گزارش شد که نرخ ابتلا به عفونت ادراری در بیماران مورد‌مطالعه برابر با 6/5 درصد بود [22]. نتایج مطالعات مذکور أیید‌کننده نتایج مطالعه حاضر و شیوع عفونت ادراری گزارش ‌شده است. با وجود این همان‌طور که مشاهده می‌شود نتایج مطالعات مختلف آمار متفاوتی را گزارش کرده‌اند که می‌تواند به ویژگی‌های نمونه‌های مورد‌مطالعه، کشور مورد‌مطالعه و سطح بهداشتی اعمال‌شده و غیره مرتبط باشد.
هم‌راستا با نتایج مطالعه حاضر، مبنی بر احتمال ابتلای بیشتر به عفونت ادراری در زنان در مقایسه با مردها، در مطالعه حقگو و همکاران نیز از بیماران دارای کشت مثبت ادرار 72/3 درصد زن و 27/7 درصد مرد بودند [2]. در مطالعه جارسیاه و همکاران نیز مشاهده شد که تعداد کشت مثبت در خانم‌ها بیشتر از آقایان است [20]. در مطالعه رمضان‌زاده و همکاران نیز بیشتر باکتری‌ها از نمونه‌های زنان جدا شد [13]. در مطالعه لاپلاند و همکاران نیز گزارش شد که نرخ ابتلا به عفونت ادراری در زنان بیشتر بود [22]. مجموع نتایج مذکور تأیید‌کننده نتایج مطالعه حاضر هستند.
در مطالعه حاضر، ارتباط معنی‌داری بین نتایج کشت ادرار و سن بیماران مشاهده شد (0/05>P) و به طور کلی با افزایش سن احتمال ابتلا به عفونت ادراری افزایش یافت. در مطالعه حقگو و همکاران میانگین سنی بیماران دارای کشت مثبت ادرار برابر با 18/6±61/0 سال بود [2]، که این نتایج با نتایج مطالعه حاضر هم‌خوانی دارد. در مطالعه جارسیاه و همکاران نیز مشاهده شد که میانگین سنی در خانم‌هایی که نتیجه کشت آن‌ها مثبت گزارش شده است، پایین‌تر از آقایان است [20]. در مطالعه حاضر نیز فراوانی نسبی بیماران مؤنث در مقایسه با افراد مذکر در گروه سنی پایین‌تر بیشتر بود و در گروه‌های سنی بالاتر، فراوانی نسبی بیماران مذکر بیشتر بود، که این نتایج با مطالعات مذکور هم‌خوانی دارد.
در مطالعه حاضر، مقاومت آنتی‌بیوتیکی باکتری‌های مختلف متفاوت بود و هر باکتری نسبت به برخی از آنتی‌بیوتیک‌ها مقاوم و نسبت به برخی دیگر دارای حساسیت بود. برای مثال در مطالعه حاضر بیشترین مقاومت باکتری E. coli در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های ونکومایسین (100/0 درصد)، آمپیسیلین (93/1 درصد)، سفازولین (81/91 درصد) و سفکسیم (81/40 درصد) مشاهده شد و بیشترین حساسیت این باکتری در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های ایمیپینم (90/56 درصد) و مروپنم (89/0 درصد)، نیتروفورانتوئین (84/43 درصد) و آمیکاسین (82/12 درصد) مشاهده شد. در مطالعه شکوهی و همکاران شایع‌ترین ارگانیسم جداشده E. coli بود که در 141 (60 درصد) مورد از 235 مورد وجود داشت و بیشترین میزان مقاومت به سیپروفلوکساسین بود. در مطالعه جارسیاه و همکاران نیز مشاهده شد که در باکتری اشریشیاکلی جداشده از بیماران مبتلا به عفونت ادراری، بیشترین مقاومت مربوط به آنتی‌بیوتیک‌های کوتریموکسازول و نالیدیکسیک اسید و سفازولین بود. همچنین بیشترین حساسیت مربوط به ایمیپنم و نیتروفورانتوئین و پیپراسیلین مشاهده شد [20]، که این نتایج با نتایج مطالعه حاضر از این نظر که در هر دو مطالعه یکی از بیشترین مقاومت‌ها نسبت به سفازولین و از بیشترین حساسیت‌ها نسبت به ایمیپنم و نیتروفورانتوئین گزارش شد، هم‌خوانی دارد. در مطالعه رئیس‌زاده و همکاران بیشترین و کمترین حساسیت در اشریشیا کلی‌های جداشده به ترتیب مربوط به سولفامتوکسازول و نیتروفورانتوئین بود [23]، که این نتایج با نتایج مطالعه حاضر که ذر آن نیتروفورانتوئین جزو مؤثرترین آنتی‌بیوتیک‌ها برای این باکتری بود متناقض است. در مطالعه نیکونژاد و همکاران بیشترین میزان باکتری‌های موجود اشریشیا کلی (57/9 درصد) و حساس‌ترین آنتی‌بیوتیک نسبت به آن در نمونه‌های ادرار به نیتروفورانتوئین و مقاومترین آنتی‌بیوتیک سفالکسین، اریترومایسین و سفکسیم بود [24] که نتایج مطالعه حاضر نیز از این نظر که مقاومت بالایی نسبت به سفکسیم و حساسیت بالایی نسبت به نیتروفورانتوئین به دست آمد، با مطالعه مذکور هم‌خوانی دارد.
در مطالعه حاضر، بیشترین مقاومت باکتری کلبسیلا در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های آمپی‌سیلین (100 درصد) سفازولین (94/3 درصد)، لووفلوکساسین (82/9 درصد)، سفپیم (82/6 درصد)، سفتریاکسون (81/1 درصد)، سفتازیدیم (80/8 درصد) و سفکسیم (80 درصد) مشاهده شد. همچنین بیشترین حساسیت این باکتری در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های کلیستین (77/7 درصد) و آمیکاسین (60/7 درصد) مشاهده شد. بیشترین مقاومت باکتری سودوموناس در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های آمپیسیلین، سفیپیم، باکتریم، سفازولین، نیتروفورانتوئین (100/0 درصد) و سفتریاکسون (95/5 درصد)، سفازولین (87/5 درصد)، سفوتاکسیم (92/2 درصد) مشاهده شد و در مقابل بیشترین حساسیت این باکتری‌ها در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های آمیکاسین (52/6 درصد) و کلیستین (50/0 درصد) مشاهده شد. در مطالعه توکل و همکاران از 122 مورد مثبت مربوط به کشت‌های ادراری پنجاه مورد کبسیلا بود و بیشترین مقاومت مربوط به تتراسیکلین و کمترین مقاومت مربوط به جنتامایسین و ایمی‌پنم بود [25]. در مطالعه رئیس‌زاده و همکاران بیشترین مقاومت آنتی‌بیوتیکی در جنس‌های کلبسیلا و پسودوموناس به ترتیب به تتراسایکلین و کوتریموکسازول و بیشترین حساسیت به جنتامایسین و آمیکاسین تعیین شد [23] که این نتایج نیز با نتایج مطالعه حاضر مبنی حساسیت بالای کلبسیلا و پسودوموناس نسبت به آمیکاسین هم‌خوانی دارد. 
در مطالعه حاضر بیشترین مقاومت باکتری استرپتوکوک در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های سفتریاکسون، سیپروفلوکساسین، باکتریم (100/0 درصد)، لووفلوکساسین (90/9 درصد) و آمپیسیلین (90/9 درصد) و نیز کلیندامایسین (81/8 درصد) و سفوتاکسیم (80 درصد)، مشاهده شد و بیشترین حساسیت این باکتری‌ها در مقابل آنتی‌بیوتیک‌ ونکومایسین (81/8 درصد) مشاهده شد. برای باکتری‌های استافیلوکوک کواگولاز منفی بیشترین مقاومت در مقابل آنتی‌بیوتیک‌های لووفلوکساسین، آزیترومایسین، سفتریاکسون، سیپروفلوکساسین (100/0 درصد) و کلیندامایسین (80/0 درصد) مشاهده شد. بیشترین حساسیت این باکتری‌ها نیز در مقابل آنتی‌بیوتیک ونکومایسین (62/5 درصد) مشاهده شد. باکتری‌های استافیلوکوک کواگولاز مثبت بیشترین مقاومت (100درصد مقاومت) را نسبت به آنتی‌بیوتیک‌های ونکومایسین، آمپیسیلین، ریفامپین، کلیندامایسین، آزیترومایسین، سفتریاکسون و سفوتاکسیم نشان دادند و این باکتری‌ها نسبت به هیچ‌کدام از آنتی‌بیوتیک‌های مورد مطالعه حساس نبودند. در مطالعه رئیس‌زاده و همکاران در باکتری‌های استافیلوکوک و استرپتوکوک بیشترین مقاومت به ترتیب نسبت به آمپی‌سیلین و سولفامتوکسازول و بیشترین حساسیت به جنتامایسین و نیتروفورانتوئین دیده شد [23] که در مطالعه حاضر مقاومت بالای این باکتری نسبت به آمپی سیلین گزارش شد که از این نظر این نتایج داراری هم‌خوانی هستند. 
در مطالعه غفور و همکاران، ظهور مقاومت به همه رده‌های آنتی‌بیوتیک‌ها در بین باکتری‌های گرم منفی در کشور هند گزارش شد [26]. در مطالعه حاضر نیز مقاومت آنتی‌بیوتیکی به‌خصوص برای باکتری‌هایی مثل استافیلوکوک کواگولاز مثبت نسبت به تعداد زیادی از آنتی‌بیوتیک‌ها مشاهده شد که از این نظر با نتایج مطالعه مذکور هم‌خوانی دارد و بنابراین ضرورت مطالعات بیشتر و اقدامات لازم احساس می‌شود.
درمجموع نتایج کلی مطالعه حاضر همسو با نتایج مطالعات پیشین ایست. با وجود این میزان مقاومت‌های دارویی نسبت به انواع آنتی‌بیوتیک‌ها در مناطق مختلف جهان به دلیل تغییرات ژنتیکی در سویه‌های ایجاد‌کننده مقاومت، تفاوت در میزان مصرف آنتی‌بیوتیک‌ها، میزان مصرف خودسرانه آنتی‌بیوتیک و اختلاف در میزان دسترسی به آنتی‌بیوتیک‌های وسیع‌الطیف و جدید، شرایط زمانی، مکانی، وضعیت فرهنگی و بهداشتی جوامع مورد‌مطالعه متفاوت است [13] و دلیل وجود تفاوت‌های موجود به دلایل مذکور است. همچنین از دیگر دلایل مرتبط با وجود تفاوت در نتایج مطالعات مختلف می‌توان به ویژگی‌های متفاوت جامعه مورد‌مطالعه، شرایط بستری و بخش بیمارستانی و نیز نوع تجویز دارو (خوراکی یا تزریقی) اشاره کرد. برای مثال در مطالعه جلیلیان و همکاران نیز مشاهده شد که از سیزده آنتی‌بیوتیک مورد بررسی برای اشریشیا کلی، کمترین و بیشترین مقاومت برای آمپیسیلین (9/4 درصد) و آوگمنتین (68/6 درصد) مشاهده شد. حدود 66-59 درصد باکتری‌های اشریشیا کلی یوروپاتوژن نسبت به آمیکاسین، تریماکسازول، تتراسایکلین و سفالوتین مقاوم بودند و نزدیک به نصف آن‌ها نسبت به نالیدیکسیک اسید و سفالکسین مقاوم بودند [27]. در مطالعه حقگو و همکاران نیز در میان میکروارگانیسم‌های جدا‌شده، بیشترین حساسیت نسبت به آمیکاسین دیده شد [2]. مولازاده و همکاران گزارش کردند که باکتری‌های جداشده از بیماران مبتلا به عفونت ادراری بیشترین مقاومت را در برابر کاتریماکسازول (57/4 درصد)، سفالوتین (55/6 درصد)، سفکسیم (45 درصد) و نالیدیکسیک اسید (43/6 درصد) و بیشترین حساسیت را در برابر سیپروفلوکساسین (74درصد)، جنتامایسین (65 درصد)، نیتروفورانتوئین (64/9 درصد) و سفتریاکسون (58/2 درصد) نشان دادند [16]. در مطالعه محمودی و همکاران ایزوله‌های باکتریایی از نمونه‌های ادراری بیشترین مقاومت را نسبت به آنتی‌بیوتیک کوتریموکسازول (74 درصد) و کمترین مقاومت را نسبت به نیتروفورانتوئین (4 درصد) داشتند. تمامی ایزوله‌ها نسبت به آمیکاسین (100 درصد) حساس بودند [28].
نتیجه‌گیری
شایع‌ترین باکتری‌های عامل عفونت ادراری شامل اشریشیا کلی، انتروباکتر، کلبسیلا و پسودوموناس بود. از مجموع پنج هزار نمونه مورد‌مطالعه حدود 9/36 درصد موارد کشت ادرار مثبت بود. احتمال نتایج مثبت کشت ادرار در زنان (10/31 درصد کل زنان) در مقایسه با مردها (8/72 درصد کل مردها) بیشتر بود. با افزایش سن احتمال ابتلا به عفونت ادراری افزایش یافت. با توجه به بیشترین مقاومت باکتری‌های عامل عفونت ادراری نسبت به آنتی‌بیوتیک‌ها در مطالعه حاضر و مطالعات مشابه اخیر پیشنهاد ‌می‌شود که در درمان تجربی این بیماران این مسئله لحاظ شود. همچنین، با توجه به شیوع روزافزون مقاومت‌های آنتی‌بیوتیکی در جهان و همچنین کشور ما، با توجه به اهمیت فراوان این مسئله، برنامه‌ریزی و آموزش جهت مصرف صحیح آنتی‌بیوتیک‌ها در موارد لازم و به شیوه صحیح توصیه ‌می‌‌شود. جهت بررسی بهتر و دقیق‌تر الگوی مقاومت آنتی‌بیوتیکی در استان خوزستان پیشنهاد می‌شود که مطالعات کامل‌تر با تعداد بیشتر نمونه در شهرهای مختلف استان و در بیمارستان‌های مختلف انجام شود.

ملاحظات اخلاقی
پیروی از اصول اخلاق پژوهش
استخراج داده‌های لازم از پرونده‌های بیماران پس از اخذ اجازه از ریاست محترم مرکز آموزشی درمانی گلستان اهواز صورت گرفت. به گونه‌ای از نمونه‌های بالینی استفاده شد که هیچ‌گونه تداخلی در سیر آزمایشات بیمار رخ نداد. در این مطالعه از نمونه‌هایی که به صورت روتین در روند مراقبتی بیمار از بیماران گرفته شد استفاده شد. در مورد استفاده از نمونه‌های آزمایشگاهی هیچ‌گونه هزینه اضافی از بیماران گرفته نشد و کلیه هزینه‌های طرح بر عهده مجری بود. به جای استفاده از اسامی بیماران فقط از کد آزمایشگاهی آن‌ها استفاده شد و مشخصات شخصی افراد در جایی درج نشد. به واحدهای مورد‌پژوهش و بیماران در مورد محرمانه نگه داشتن کلیه اطلاعات کسب‌شده از آن‌ها، اطمینان کامل داده شد.


حامی مالی
مقاله مستخرج از پایان‌نامه کارشناسی ارشد نویسنده دوم در گروه پاتولوژی، دانشکده پزشکی، دانشگاه علوم پزشکی جندی‌شاپور اهواز، اهواز می‌باشد.

مشارکت نویسندگان
تمام نویسندگان در طراحی، اجرا و نگارش همه بخش‌های پژوهش حاضر مشارکت داشته‌اند.

تعارض منافع
بنابر اظهار نویسندگان این مقاله تعارض منافع ندارد.

 

 

Refrence

  1. Kasper D, Braunwald E, Hauser S, Longo D, Jameson J. Harrison’s principles of internal medicine, 16th New York City: McGraw-Hill, 2004. https://books.google.com/books?id=L3ifzQEACAAJ&dq
  2. Haghgoo SM, Varshochi M, Sabour S, Askari E, Moaddab SR. [The prevalence and antibiotic susceptibility pattern of isolated microorganisms from hospitalized patients with heart diseases (Persian)]. J Isfahan Med Sch. 2014; 31(260):1848-54. http://jims.mui.ac.ir/index.php/jims/article/view/2888
  3. Zahraei SM, Eshrati B, Masoumi Asl H, Pezeshki Z. Epidemiology of four main nosocomial infections in Iran during March 2007-March 2008 based on the findings of a routine surveillance system. Arch Iran Med. 2012; 15(12):764-6. [PMID]
  4. Khalili MB, Sharifi Yazdi MK, Ebadi M, Sadeh M. [Correlation between urine analysis and urine culture in the diagnosis of urinary tract infection in Yazd central laboratory (Persian)]. Tehran Univ Med J. 2007; 65(9):53-8. http://tumj.tums.ac.ir/article-1-731-en.html
  5. Jafari S, Najafipour S, Kargar M, Abdollahi A, Mardaneh J, Fasihy Ramandy M, et al. [Phenotypical evaluation of multi-drug resistant Acinetobacter baumannii (Persian)]. J Adv Biomed Sci. 2013; 2(4):254-8. http://jabs.fums.ac.ir/article-1-148-en.html
  6. Sahm DF, Thornsberry C, Mayfield DC, Jones ME, Karlowsky JA. Multidrug-resistant urinary tract isolates of Escherichia coli: Prevalence and patient demographics in the United States in 2000. Antimicrob Agents Chemother. 2001; 45(5):1402-6. [DOI:10.1128/AAC.45.5.1402-1406.2001] [PMID] [PMCID]
  7. Akram M, Shahid M, Khan AU. Etiology and antibiotic resistance patterns of community-acquired urinary tract infections in J N M C Hospital Aligarh, India. Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2007; 6:4. [DOI:10.1186/1476-0711-6-4] [PMID] [PMCID]
  8. Grude N, Tveten Y, Jenkins A, Kristiansen BE. Uncomplicated urinary tract infections Bacterial findings and efficacy of empirical antibacterial treatment. Scand J Prim Health Care. 2005; 23(2):115-9. [DOI:10.1080/02813430510015287] [PMID]
  9. Sharifian M, Karimi A, Rafiee Tabatabaei S, Anvaripour N. Microbial sensitivity pattern in urinary tract infections in children: A single center experience of 1,177 urine Jpn J Infect Dis. 2006; 59(6):380-2. [PMID]
  10. Bennett J, Dolin R, Blaser MJ. Principles and practice of infectious diseases. Canada: Elsevier; 2015.
  11. Wu CY, Chiu PC, Hsieh KS, Chiu CL, Shih CH, Chiou YH. Childhood urinary tract infection: A clinical analysis of 597 cases. Acta Paediatr Taiwan. 2004; 45(6):328-33. [PMID]
  12. Assefzadeh M, Hagmanochehri F, Mohammadi N, Tavakoli N. [Prevalence of pathogens and antimicrobial susceptibility patterns in urine cultures of patients referred to Avesina medical center in Qazvin (Persian)]. J Inflamm Dis. 2009; 13(2):30-4. http://journal.qums.ac.ir/article-1-831-en.html
  13. Ramazanzadeh R, Moradi Gh, Zandi S, Mohammadi S, Rouhi S, Pourzare M, et al. [A survey of contamination rate and antibiotic resistant of Gram-negative bacteria isolated from patients in various wards of Toohid and Besat Hospitals of Sanandaj city during 2013-2014 years (Persian)]. Pajouhan Sci J. 2016; 14(3):11-9. [DOI:10.21859/psj-140311]
  14. Armbruster CE, Smith SN, Johnson AO, DeOrnellas V, Eaton KA, Yep A, et al. The pathogenic potential of Proteus mirabilis is enhanced by other uropathogens during polymicrobial urinary tract infection. Infect Immun. 2017; 85(2):e00808-16. [DOI:10.1128/IAI.00808-16] [PMID] [PMCID]
  15. Cloutier DJ, Komirenko AS, Cebrik DS, Keepers TR, Krause KM, Connolly LE, et al. editors. (2017). Plazomicin versus meropenem for complicated urinary tract infection and acute pyelonephritis: Diagnosis-specific results from the Phase 3 EPIC study. J OpenForum Infect Dis. 4(1):S532.https://aoup.com/ofid/article/4/suppl_1/S532/4295868
  16. Molazade AR, Shahi A, Gholami MS, Najafipour S, Mobasheri F, Jafari S, et al. [The antibiotic resistance pattern of gram-negative bacilli isolated from urine cultures of adult outpatients admitted to Vali Asr Hospital of Fasa Clinical Laboratory in 2012-13 (Persian)]. J Jahrom Univ Med Sci. 2014; 12(3):22-15. [DOI:10.29252/jmj.12.3.22]
  17. Jalilian S, Farahani A, Mohajeri P. Antibiotic resistance in uropathogenic Escherichia coli isolated from urinary tract infections out-patients in Kermanshah. Int J Med Public Health. 2014; 4(1):75-7. [DOI:10.4103/2230-8598.127162]
  18. Goldstein FW, The Multicentre Study Group. Antibiotic susceptibility of bacterial strains isolated from patients with community-acquired urinary tract infections in France. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2000; 19(2):112-7. [DOI:10.1007/s100960050440] [PMID]
  19. Farajnia S, Alikhani MY, Ghotaslou R, Naghili B, Nakhlband A. Causative agents and antimicrobial susceptibilities of urinary tract infections in the Northwest of Iran. Int J Infect Dis. 2009; 13(2):140-4. [DOI:10.1016/j.ijid.2008.04.014] [PMID]
  20. Jarsiah P, Alizadeh A, Mehdizadeh E, Ataee R, Khanalipour N. [Evaluation of antibiotic resistance model of Escherichia coli in urine culture samples at Kian hospital lab in Tehran, 2011-2012 (Persian)]. J Mazandaran Univ Med Sci. 2014; 24(111):78-83. http://jmums.mazums.ac.ir/article-1-3547-en.html
  21. Yilmaz Y, Tazegun ZT, Aydin E, Dulger M. Bacterial uropathogens causing urinary tract infection and their resistance patterns among children in Turkey. Iran Red Crescent Med J. 2016; 18(6):e26610. [DOI:10.5812/ircmj.26610] [PMID] [PMCID]
  22. Laupland KB, Bagshaw SM, Greegson DB, Kirkpatrick AW, Ross T, Church DL. Intensive care unit-acquired urinary tract infections ina regional critical care system. Crit Care. 2005; 9(2):R60-5. [DOI:10.1186/cc3023] [PMID] [PMCID]
  23. Raeeszadeh M, Ahmadi E, Shafiee M. [Identification of the antibiotic resistance patterns in bacteria isolated from urinary tract infections in patients admitted to Shahid Ghazi HospitalSanandaj in the first 6 months of 1393 (Persian)]. Razi J Med Sci. 2016; 23(147):11-7. http://rjms.iums.ac.ir/article-1-3404-en.html
  24. Nikoonejad AR, Gharabaghi N, Davari M, Ayromloo M, Rahim Nejad R. [Sensitivity pattern and resistance against antibiotics in isolated microorganisms of hospitalized patients (Persian)]. Stud Med Sci. 2013; 24(10):785-90. http://umj.umsu.ac.ir/article-1-1988-en.html
  25. Tavakol M, Momtaz H. [Determination of antibiotic resistance profile in Klebsiella pneumonia strains isolated from urinary tract infections of patients hospitalized in Peyambaran hospital (Tehran-Iran) (Persian)]. Feyz, J Kashan Uni Med Sci. 2017; 21(1):74-82. http://feyz.kaums.ac.ir/article-1-3286-fa.pdf
  26. Ghafur A, Lakshmi V, Kannain P, Murali A, Thirunarayan MA. Emergence of Pan drug resistance amongst gram negative bacteria! The first case series from India. J Microbiol Infect Dis. 2014; 4(03):86-91. [DOI:10.5799/ahinjs.02.2014.03.0145]
  27. Tabatabaei ST. [Frequency and antimicrobial susceptibility of bacteria isolated from urine, stool, and blood cultures of Rafsanjan University of Medical Sciences laboratories during 2003 (Persian)]. J Rafsanjan Univ Med Sci. 2008; 7(2):105-12. http://journal.rums.ac.ir/article-1-455-en.html
  28. Mahmoudi H, Alikhani MY, Arabestani MR, Khosravi S. [Evaluation prevalence agents of urinary tract infection and antibiotic resistance in patients admitted to hospitals in Hamadan University of Medical Sciences 1391-92 (Persian)]. Pajouhan Sci J. 2014; 12(3):20-7. http://psj.umsha.ac.ir/article-1-27-en.html
Kasper D, Braunwald E, Hauser S, Longo D, Jameson J. Harrison’s principles of internal medicine, 16th Edition. New York City: McGraw-Hill, 2004. https://books.google.com/books?id=L3ifzQEACAAJ&dq
Haghgoo SM, Varshochi M, Sabour S, Askari E, Moaddab SR. [The prevalence and antibiotic susceptibility pattern of isolated microorganisms from hospitalized patients with heart diseases (Persian)]. J Isfahan Med Sch. 2014; 31(260):1848-54. http://jims.mui.ac.ir/index.php/jims/article/view/2888
Zahraei SM, Eshrati B, Masoumi Asl H, Pezeshki Z. Epidemiology of four main nosocomial infections in Iran during March 2007-March 2008 based on the findings of a routine surveillance system. Arch Iran Med. 2012; 15(12):764-6. [PMID]
Khalili MB, Sharifi Yazdi MK, Ebadi M, Sadeh M. [Correlation between urine analysis and urine culture in the diagnosis of urinary tract infection in Yazd central laboratory (Persian)]. Tehran Univ Med J. 2007; 65(9):53-8. http://tumj.tums.ac.ir/article-1-731-en.html
Jafari S, Najafipour S, Kargar M, Abdollahi A, Mardaneh J, Fasihy Ramandy M, et al. [Phenotypical evaluation of multi-drug resistant Acinetobacter baumannii (Persian)]. J Adv Biomed Sci. 2013; 2(4):254-8. http://jabs.fums.ac.ir/article-1-148-en.html
Sahm DF, Thornsberry C, Mayfield DC, Jones ME, Karlowsky JA. Multidrug-resistant urinary tract isolates of Escherichia coli: Prevalence and patient demographics in the United States in 2000. Antimicrob Agents Chemother. 2001; 45(5):1402-6. [DOI:10.1128/AAC.45.5.1402-1406.2001] [PMID] [PMCID]
Akram M, Shahid M, Khan AU. Etiology and antibiotic resistance patterns of community-acquired urinary tract infections in J N M C Hospital Aligarh, India. Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2007; 6:4. [DOI:10.1186/1476-0711-6-4] [PMID] [PMCID]
Grude N, Tveten Y, Jenkins A, Kristiansen BE. Uncomplicated urinary tract infections Bacterial findings and efficacy of empirical antibacterial treatment. Scand J Prim Health Care. 2005; 23(2):115-9. [DOI:10.1080/02813430510015287] [PMID]
Sharifian M, Karimi A, Rafiee Tabatabaei S, Anvaripour N. Microbial sensitivity pattern in urinary tract infections in children: A single center experience of 1,177 urine cultures. Jpn J Infect Dis. 2006; 59(6):380-2. [PMID]
 Bennett J, Dolin R, Blaser MJ. Principles and practice of infectious diseases. Canada: Elsevier; 2015.
Wu CY, Chiu PC, Hsieh KS, Chiu CL, Shih CH, Chiou YH. Childhood urinary tract infection: A clinical analysis of 597 cases. Acta Paediatr Taiwan. 2004; 45(6):328-33. [PMID]
Assefzadeh M, Hagmanochehri F, Mohammadi N, Tavakoli N. [Prevalence of pathogens and antimicrobial susceptibility patterns in urine cultures of patients referred to Avesina medical center in Qazvin (Persian)]. J Inflamm Dis. 2009; 13(2):30-4. http://journal.qums.ac.ir/article-1-831-en.html
Ramazanzadeh R, Moradi Gh, Zandi S, Mohammadi S, Rouhi S, Pourzare M, et al. [A survey of contamination rate and antibiotic resistant of Gram-negative bacteria isolated from patients in various wards of Toohid and Besat Hospitals of Sanandaj city during 2013-2014 years (Persian)]. Pajouhan Sci J. 2016; 14(3):11-9. [DOI:10.21859/psj-140311]
Armbruster CE, Smith SN, Johnson AO, DeOrnellas V, Eaton KA, Yep A, et al. The pathogenic potential of Proteus mirabilis is enhanced by other uropathogens during polymicrobial urinary tract infection. Infect Immun. 2017; 85(2):e00808-16. [DOI:10.1128/IAI.00808-16] [PMID] [PMCID]
Cloutier DJ, Komirenko AS, Cebrik DS, Keepers TR, Krause KM, Connolly LE, et al. editors. (2017). Plazomicin versus meropenem for complicated urinary tract infection and acute pyelonephritis: Diagnosis-specific results from the Phase 3 EPIC study. J OpenForum Infect Dis. 4(1):S532. https://academic.oup.com/ofid/article/4/suppl_1/S532/4295868
Molazade AR, Shahi A, Gholami MS, Najafipour S, Mobasheri F, Jafari S, et al. [The antibiotic resistance pattern of gram-negative bacilli isolated from urine cultures of adult outpatients admitted to Vali Asr Hospital of Fasa Clinical Laboratory in 2012-13 (Persian)]. J Jahrom Univ Med Sci. 2014; 12(3):22-15. [DOI:10.29252/jmj.12.3.22]
Jalilian S, Farahani A, Mohajeri P. Antibiotic resistance in uropathogenic Escherichia coli isolated from urinary tract infections out-patients in Kermanshah. Int J Med Public Health. 2014; 4(1):75-7. [DOI:10.4103/2230-8598.127162]
Goldstein FW, The Multicentre Study Group. Antibiotic susceptibility of bacterial strains isolated from patients with community-acquired urinary tract infections in France. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2000; 19(2):112-7. [DOI:10.1007/s100960050440] [PMID]
Farajnia S, Alikhani MY, Ghotaslou R, Naghili B, Nakhlband A. Causative agents and antimicrobial susceptibilities of urinary tract infections in the Northwest of Iran. Int J Infect Dis. 2009; 13(2):140-4. [DOI:10.1016/j.ijid.2008.04.014] [PMID]
Jarsiah P, Alizadeh A, Mehdizadeh E, Ataee R, Khanalipour N. [Evaluation of antibiotic resistance model of Escherichia coli in urine culture samples at Kian hospital lab in Tehran, 2011-2012 (Persian)]. J Mazandaran Univ Med Sci. 2014; 24(111):78-83. http://jmums.mazums.ac.ir/article-1-3547-en.html
Yilmaz Y, Tazegun ZT, Aydin E, Dulger M. Bacterial uropathogens causing urinary tract infection and their resistance patterns among children in Turkey. Iran Red Crescent Med J. 2016; 18(6):e26610. [DOI:10.5812/ircmj.26610] [PMID] [PMCID]
Laupland KB, Bagshaw SM, Greegson DB, Kirkpatrick AW, Ross T, Church DL. Intensive care unit-acquired urinary tract infections ina regional critical care system. Crit Care. 2005; 9(2):R60-5. [DOI:10.1186/cc3023] [PMID] [PMCID]
Raeeszadeh M, Ahmadi E, Shafiee M. [Identification of the antibiotic resistance patterns in bacteria isolated from urinary tract infections in patients admitted to Shahid Ghazi HospitalSanandaj in the first 6 months of 1393 (Persian)]. Razi J Med Sci. 2016; 23(147):11-7. http://rjms.iums.ac.ir/article-1-3404-en.html
Nikoonejad AR, Gharabaghi N, Davari M, Ayromloo M, Rahim Nejad R. [Sensitivity pattern and resistance against antibiotics in isolated microorganisms of hospitalized patients (Persian)]. Stud Med Sci. 2013; 24(10):785-90. http://umj.umsu.ac.ir/article-1-1988-en.html
Tavakol M, Momtaz H. [Determination of antibiotic resistance profile in Klebsiella pneumonia strains isolated from urinary tract infections of patients hospitalized in Peyambaran hospital (Tehran-Iran) (Persian)]. Feyz, J Kashan Uni Med Sci. 2017; 21(1):74-82. http://feyz.kaums.ac.ir/article-1-3286-fa.pdf
Ghafur A, Lakshmi V, Kannain P, Murali A, Thirunarayan MA. Emergence of Pan drug resistance amongst gram negative bacteria! The first case series from India. J Microbiol Infect Dis. 2014; 4(03):86-91. [DOI:10.5799/ahinjs.02.2014.03.0145]
Tabatabaei ST. [Frequency and antimicrobial susceptibility of bacteria isolated from urine, stool, and blood cultures of Rafsanjan University of Medical Sciences laboratories during 2003 (Persian)]. J Rafsanjan Univ Med Sci. 2008; 7(2):105-12. http://journal.rums.ac.ir/article-1-455-en.html
Mahmoudi H, Alikhani MY, Arabestani MR, Khosravi S. [Evaluation prevalence agents of urinary tract infection and antibiotic resistance in patients admitted to hospitals in Hamadan University of Medical Sciences 1391-92 (Persian)]. Pajouhan Sci J. 2014; 12(3):20-7. http://psj.umsha.ac.ir/article-1-27-en.html